I det tidlige 18. århundre er England i krig med Frankrike. Likevel blomstrer andeløp og ananasspising. En skjør dronning Anne (Olivia Colman) sitter på tronen, og hennes nære venn Lady Sarah Churchill (Rachel Weisz) styrer landet i hennes sted, grunnet Annes dårlige helse og endrede temperament. En dag kommer en ny sjarmerende tjener, Abigail Masham (Emma Stone) til slottet, og Sarah tar henne under sin vinge. 
Etter hvert som krigspolitikken blir mer tidskrevende for Sarah, ser Abigail på dette som en mulighet for å fylle rollen som dronningens følgesvenn. Deres spirende vennskap gir henne en sjanse til å oppfylle sine ambisjoner, og hun kommer ikke til la noen kvinne, mann, politikk eller kanin stå i veien.